Опочивальне до сегодняшнего дня частично сохранилась отделка, созданная Ч. Камероном в 80-х годах XVIII века, с некоторыми изменениями, сделанными архитектором В. П. Стасовым при восстановительных работах после пожара 1820 года. Эта комната в два окна, с двумя дверьми и альковом была создана еще в начале 70-х годов XVIII века архитектором В. И. Нееловым и служила опочивальней Наталье Алексеевне - первой супруге будущего императора Павла I. Архитектор Ч. Камерон перестраивал ее уже для второй супруги Павла Петровича — Марии Федоровны. В оформлении комнаты Ч. Камерон применил, также как и в Зеленой столовой, свой излюбленный прием воплощения в объемных композициях помпейских росписей. Основной элемент убранства — тонкие декоративные колонки из белого блестящего фаянса, обвитые золоченными гирляндами. Они стоят вдоль стен и в глубине Опочивальни, образуя альков. Альков Опочивальни Ч. Камерон поместил на том же месте, где он был поставлен архитектором В. И. Нееловым, но придал ему иную форму. Гипсовые лепные медальоны с аллегорическими фигурами, символизирующими здоровье, веселье, благополучие и достаток выполнены одним из крупнейших скульпторов русского классицизма И. П. Мартосом. Они украшают верхнюю часть стен. Сочетание зеленой окраски стен с голубым фоном барельефов и светлой графикой росписей плафонов придают изысканность колористической гамме комнаты. Обычные небольшие двери Опочивальни, как бы заключены в раму из золоченного багета и разделены таким же багетом на прямоугольные панно, заполненные арабесковой росписью. В мебельном убранстве Опочивальни выделяются кованый стальной столик и каминная решетка тульских кузнецов XVIII века, а также изящный туалетный столик наборного дерева, изготовленный русскими мастерами в 1770-х годах для Марии Федоровны. Здесь же экспонируется часть мебельного гарнитура Ж. Жакоба второй половины XVIII века; синий стеклянный столик, выполненный по проекту Ч. Камерона и скульптура "Амур" работы Н. Жилле.